In der Oper Frankfurt am Willy-Brandt-Platz befindet sich der Große Saal, mit 1.371 Plätzen, verteilt auf 22 Reihen im Parkett und drei Ränge, außerdem das Holzfoyer und der Chagallsaal.

Im Holzfoyer (Ebene 1. Rang) findet die Mehrzahl der Sonderveranstaltungen der Oper statt, u.a. Kammermusik, Oper extra, Oper für Kinder und Oper lieben. Außerdem werden dort die Einführungsvorträge vor jeder Opernvorstellung gehalten.

Im Chagallsaal (Ebene 1. Rang) wird u.a. Wagner verstehen veranstaltet.

Eine weitere Spielstätte der Oper ist das Bockenheimer Depot in Bockenheim am Carlo-Schmid-Platz 1 (gegenüber der Bockenheimer Warte). Der Aufbau der Zuschauertribünen ist hier inszenierungsabhängig. Da das Depot ab Anfang 2012 umgebaut wird, steht in der Saison 2011/2012 mit La Calisto dort nur eine Produktion an.

Die letzte Neuproduktion der aktuellen Spielzeit, Wasser von Arnulf Herrmann, findet wegen des Depot-Umbaus im Frankfurt LAB in der Schmidtstraße 12 statt. Im Frankfurt LAB werden Projekte von international renommierten Ensembles, die sich dem modernen Musik-, Tanz- und Theaterschaffen widmen, produziert.
 (In der Saison 2012/2013 wird es wieder drei Neuproduktionen der Oper im Bockenheimer Depot geben.)

In jeder Saison werden außerdem in Kooperation mit der Alten Oper Frankfurt (Opernplatz) dort konzertante Opern aufgeführt. In der Spielzeit 2011/2012 sind dies L'amico Fritz von Pietro Mascagni am 11. März 2012 und Das Liebesverbot von Richard Wagner am 2. Mai 2012.